Resumo:
Dentre as abelhas indígenas altamente socais, Meliponinae,
Lestrimelitta limao (iratim), apresenta distribuição exclusivamente
pantropical e se caracteriza por ser cleptoparasita, possui o
hábito de saquear o alimento (néctar e pólen) de outras colônias de
abelhas. O presente trabalho teve como objetivo verificar a
estratégia de ataque de L. limao (abelha limão) a ninhos de outras
abelhas sem ferrão, localizadas em cavidades naturais e não
naturais (cavidades em construções e em colméias racionais) no
Campus da USP de Ribeirão Preto, SP, Brasil. O ataque desta abelha
se inicia com a construção de uma lamela de cerume, liberação de
feromônios e o comportamento agressivo que evita o pouso e a
entrada de abelhas da colônia atacada. As operárias de abelhas
limão se mantém no interior da lamela dando continuidade ao ataque
e realizando a regulação da temperatura interna durante a noite. A
abertura desta lamela pela manhã se dá com a chegada de outras
operárias de abelha limão da colônia agressora. Foram observados 5
ataques em colméias racionais de Tetragonisca angustula (jataí) e
Frieseomelitta varia (marmelada) e 18 ataques em ninhos localizados
em cavidades naturais de diferentes espécies. Verificamos que
nestes ataques poucas colméias foram dizimadas pelas abelhas limão
ao saquear todo o alimento e cerume (16%). Em condições naturais é
possível a convivência entre L. limao (iratim) e outras espécies de
abelhas sem que seja necessário destruí-la, ocorrendo um equilíbrio
destas populações.
Introdução:
As abelhas eusociais da subfamília Meliponinae, apresentam
distribuição pantropical com a maior diversidade de espécies
ocorrendo nos neotrópicos e apresentam número estimado acima de 300
espécies (Camargo et al, 1992). À exceção da maior parte das
espécies dessas abelhas que buscam seus alimentos nas flores,
Lestrimelitta spp (várias espécies) não possui o hábito de coletar
pólen e néctar em plantas, sendo cleptobióticas, ou seja, suas
operárias pilham ninhos de várias espécies de abelhas da tribo
Trigonini e menos comumente Meliponini e Apini (Michener, 1974),
sendo que o mel e o pólen pastoso de iratim são tóxicos para o
consumo humano (Nogueira-Neto, 1997).
O sucesso no ataque a outras colônias dá-se por liberação de
terpenóides voláteis das secreções cefálicas (das glãndulas
mandibulares) que provocam a dispersão dos indivíduos da colônia
hospedeira e a consequente pilhagem (Francke et al, 2000), por isto
o cheiro semelhante a limão que estas abelhas possuem e o nome
popular de Abelha limão. As operárias de iratim transportam o mel e
o pólen no papo, enquanto o cerume, utilizado na construção do
ninho e favos, na tíbia do terceiro par de pernas (Michener, 1946).
L. limao (iratim) tem provavelmente sobrevivido formando colônias
estáveis capazes de emitir ataques de tamanho efetivo, sendo sua
densidade de ninhos baixa (Sakagami et al, 1993).
A entrada do ninho apresenta protuberãncias de cerume que são
abertas pelas operárias no período da manhã e fechadas ao anoitecer
(Sakagami e Laroca, 1963) (figura 2).
Foi proposto neste estudo verificar a inter-relação de L. limao e
outras abelhas, a preferência por espécies, o raio de ataque, a
frequência de ocorrência dos ataques e os tipos de ataque.
Material e Métodos:
A área do Campus foi reflorestada a partir de 1946 (Kerr,
informação pessoal) onde foram introduzidas algumas espécies de
Meliponinae (abelhas indígenas), incluindo L. limao (iratim) em uma
área próxima a este em 1991, constituindo-se assim um modelo
interessante de estudos da inter-relação e equilíbrio entre as
espécies de abelhas.
O estudo dos hábitos cleptobióticos de L limao foi realizado a
partir do levantamento dos ninhos de abelhas da subfamília
Meliponinae que ocorrem na área de 574,638 hectares do Campus de
Ribeirão Preto, São Paulo, Brasil, localizado a 21o05· S e 47o55·W
e com altitude máxima de 653 metros (figura 1) (Freitas, 2001). A
partir destes dados e com a localização dos ninhos das abelhas
iratim, os ninhos de outras espécies de meliponíneos foram
acompanhados no sentido de verificar a existência de vestígios de
ataques, que são pequenas porções de cerume que aparecem nas
entradas dos ninhos das abelhas atacadas (Laroca e Orth, 1984; Bego
et al, 1991; Sakagami et al., 1993) e o estado da colônia
parasitada ao final do ataque.
Figura 1: Vista aérea do
Campus da USP de Ribeirão Preto,
São Paulo.
A área foi percorrida para a localização e posicionamento dos
ninhos, utilizando o programa Autocad R14, que permitiu calcular as
distãncias interespecíficas e intraespecíficas dos ninhos (Freitas,
2001).
O estudo foi realizado com base em observações diretas incidentais
de alguns ataques pela presença da lamela na entrada de várias
espécies; e sistematizada de L. limao (iratim) em ninhos de
Frieseomelitta varia (marmelada).
Observou-se todo o período do ataque de abelhas limão ao ninho de
F. varia instalado em caixa racional. A temperatura no interior da
lamela de cerume construída pelas L. limao e a temperatura externa
foram medidas a cada 15 minutos durante o período de observação
direta.
Resultados e discussão:
Os ninhos de meliponíneos encontram-se na sua maioria localizados
em muros das construções, cavidades em troncos de árvores e alguns
poucos em caixas racionais de criação (Freitas, 2001).
Os ataques de L. limao foram verificados em ninhos de Tetragonisca
angustula (jataí), Nannotrigona testaceicornis (iraí), Plebeia
droryana (mirim) e Friesella schrottkyi (mirim preguiça) em
colônias sob condições naturais (Freitas, 2001) e T. angustula
(jataí) e Frieseomelitta varia (marmelada) em caixas racionais.
Nas colméias foram observadas a presença da lamela construída pelas
operárias de L. limao em volta da entrada dos ninhos das espécies
atacadas (Bego et al, 1991) (figura 3). Tais lamelas têm por
finalidade impedir a entrada de operárias das colônias atacadas e
permitir o estabelecimento das abelhas de limão durante a noite,
resguardando o ataque, permitindo que este perdure durante a noite
e a manutenção da concentração dos feromônios envolvidos na
pilhagem.
Os compostos voláteis (terpenóides) secretados pelas glãndulas
cefálicas das abelhas limão possuem efeito sobre a comunicação das
operárias agredidas (Francke et al, 2000), confundindo-as,
desorganizando-as e causando a dispersão destas, permitindo o
sucesso do ataque, mesmo com um número baixo de indivíduos
agressores observados no início do ataque.
Figura 2: Colônia mãe de L.
limao (iratim) localizada
a 200 metros de distãncia da colônia saqueada de
Frieseomelitta varia (marmelada).
Sistematização do ataque:
O início do ataque de L limao (iratim) a F. varia (marmelada)
ocorreu às 15:30 do dia 01 de julho de 2003, quando um grupo de 40
a 50 operárias de abelha limão dominou a entrada da colônia de
marmelada e iniciou a construção da lamela evitando que qualquer
indivíduo dessa colônia pousasse sobre o tubo (figura 3a, 3b, 3c).
Tais abelhas chegaram com cera da colônia agressora.
As operárias de marmelada, numa tentativa de defesa, fecharam a
boca de entrada por dentro com resina (figura 3a, 3b, 3c). A lamela
de cerume foi finalizada até 18:30 horas do mesmo dia do início do
ataque (figura 3d).
Algumas operárias de iratim foram marcadas e permaneceram no
interior da lamela durante a noite (figura 3d, 3f, 3k).
A abertura da lamela na manhã do dia seguinte (02/07/2003) ocorreu
as 8:45 horas, com a saída da primeira abelha às 8:53 horas em
direção a colônia de L. limao (figura 3h). E apesar de pequena, a
abertura na lamela possui as mesmas características da boca de
entrada da colméia de abelhas limão, com operárias em guarda
(figura 2, 3e, 3k). A partir deste horário iniciou a chegada de
operárias de abelhas limão em um pequeno número, não mais que 2 a 3
indivíduos a cada 15 minutos, aproximadamente.
Operária de abelha limão pousou sobre a lamela e depositou uma
gotícula de substãncia de cheiro para facilitar a orientação de
outras operárias que vinham da colônia de Lestrimelitta (figura 3f,
3g). Da mesma forma, outras operárias de iratim depositaram resina
sobre o cerume, marcando o local visualmente (figura 3g, 3h,
3k).
Um grande número de operárias de L. limao vindos da colméia foi
observado às 11:47 horas, o que caracterizou o início de um ataque
em massa (figura 3i). Sendo o período de maior atividade de vôo das
operárias de iratim, durante o saque, entre 11:00 e 16:00 horas,
que alterna picos de intenso e baixo fluxo de operárias de abelhas
limão (31-67 abelhas/minuto saindo e 15-30 chegando) (figura
3i)
A partir deste ponto, também se intensificou a remoção de operárias
mortas de F. varia por operárias de limão que as jogaram pela
entrada da lamela ao chão.
Na colônia de Lestrimelitta foi observado a chegada de operárias
marcadas na colméia de F. varia com tinta, comprovando a origem
destas. Todas as operárias campeiras que retornavam estavam com o
abdômen distendido, voando baixo, que caracterizou estarem pesadas;
além disso, carregavam cerume na corbícula rudimentar, confirmando
o saque na colônia de marmelada. Algumas operárias de L. limao que
saiam foram coletadas e o conteúdo do papo foi examinado, sendo
verificado que estavam carregando mel, e/ou uma mistura de mel e
pólen no papo, e também cerume aderido às corbículas rudimentares.
Tais recursos, principalmente o cerume parece ser muito importante
para a ampliação das colônias de L. limao.
Em torno de 15 operárias de abelha limão, sempre permaneciam
trabalhando na entrada da lamela e ao mesmo tempo guardando a boca
do ninho (figura 3e e 3k).
Durante o período de saque à colônia de marmelada surgiram
formigas, forídeos (diptero parasita de ninhos de abehas indígenas)
e algumas abelhas: Apis mellifera (africanizada), Plebeia droryana
(mirim), Oxytrigona tataíra (caga-fogo), Scaptotrigona depilis
(tubiba) e Trigona spinipes (abelha-cachorro ou arapuá). Estas
pousavam próximo à lamela atraídas pelo alvoroço, e/ou algum cheiro
de alimento da colônia, e/ou pelo néctar depositado pelas operárias
campeiras de marmelada sobre a colméia (figura 3k).
A boca da lamela da abelha limão foi fechada entre 17:00 e 18:30
horas (figura 3d), mesmo período verificado na colônia de abelha
limão (figura 2).
A partir do dia 04/07/2003, as operárias de limão estavam
transportando da colônia atacada mais cerume na corbícula
rudimentar que mel e pólen no papo, observados nos primeiros
dias.
No dia 05/07/2003, algumas operárias de marmelada (aproximadamente
20 indivíduos) ficaram sobre o tubo, antes deste ser aberto pelas
abelhas limão, defendendo-o do pouso de algumas operárias de
iratim. Acredita-se que tais operárias campeiras de marmelada que
estavam fora da colméia no início da pilhagem, não puderam retornar
a colméia e ficaram para fora, provavelmente pernoitaram nas flores
e voltaram, pois estavam marcadas, durante todo este período de
observação, bem como traziam néctar que depositavam sobre a lamela
ou sobre a caixa. Após a abertura da lamela, iniciava-se um
comportamento de vôo em zigue-zague pelas operárias de L. limao ao
verificarem que algumas operárias de F. varia estavam tentado
entrar no tubo.
No quinto dia (06/07/2003), entre 13:55 à 14:30 horas, chegaram
mais operárias de abelha limão; e a partir de 14:35 horas saíram
mais operárias que chegaram, até 16:55 horas, indicando a
finalização do saque. A partir das 17:00 horas as operárias
marcadas de F. varia, que voavam próximo à colméia, passaram a
entrar na lamela e não encontrando operárias de L. limao em seu
interior, passaram a destruir o invólucro deixado pela abelha limão
(figura 3l).
Ao abrir a colméia de marmelada, observou-se que a abelha limão
carregou todo o alimento (pólen e mel) dos potes e o cerume das
pilastras e das células novas de cria, bem como o alimento nele
contido (figura 3n). A rainha fisogástrica foi observada com
algumas abelhas jovens e células de crias mais velhas intactas.
As operárias de F. varia construíram um tubo na parte interna da
caixa racional na tentativa de impedir a entrada da L. limao em uma
estratégia de defesa (figura 3m).
A temperatura média no interior da lamela foi maior que a
temperatura do ambiente em 9,225 °C durante o período da manhã (com
sol), 2,125 °C no período da tarde (sem sol). Durante a noite, a
temperatura no interior da lamela estava 2,375 °C maior que o
exterior, caracterizando uma regulação térmica devido a atividade
das abelhas em seu interior (figura 4).
A lamela construída pelas abelhas limão mudou gradativamente de
coloração com as constantes marcações destas abelhas, bem como com
a regurgitação de néctar pelas operárias de marmelada (figura 3d,
3e, 3f, 3j, 3k).
Esta colônia de F. varia sobreviveu, recuperou-se e foi novamente
atacada pela colônia de L. limao no dia 08/08/2003 e no dia
20/08/2003. Neste dois saques posteriores, sobreviveram e se
recuperaram.
h: Saída de algumas operárias
de Iratim em direção a colônia de origem (seta). i: Grande número
de operárias de L. limao
chegando para o saque; a seta indica a sonda de temperatura
exterior. j: Início da abertura da boca da lamela. k: Operárias
de L. limao marcadas com tinta da cor laranja; boca da lamela com
guardas, sendo marcada (seta) e aumentada; lamela
mais escurecida. l: Destruição da lamela pelas operárias de F.
varia após o saque. m: Tubo de cerume construído pelas
operárias de F. varia no interior da caixa para se proteger do
ataque de L. limao. n: Aspecto do interior da colméia de
F. varia após o saque de todo alimento, cerume e do conteúdo das
células de crias novas (seta).
Ataques incidentais:
Outro ataque de L. limao em F. varia foi observado 5 dias após esta
pilhagem, em outra colônia muito forte de marmelada (muitos
indivíduos, crias e alimentos) instalada em caixa racional, sendo
que este não obteve sucesso, devido à intervenção (abertura da
caixa) para saber qual o estado geral desta colônia; contudo a
lamela estava quase finalizada, indicando que L. limao consegue
iniciar um ataque com poucos indivíduos, estabelecendo dominãncia
pela ação dos feromônios por ela produzidos. Foi observado que
existiam alguns indivíduos marcados, sendo portanto, da mesma
colônia do ataque anteriormente descrito.
Foram localizados 5 ninhos de L. limao, estando 3 em cavidades de
paredes de alvenaria e 2 em troncos de árvores, com distãncia de
396 metros entre eles e em uma altura máxima de 2,30 metros. Com
densidade ninhos baixa, L. limao está em equilíbrio com a população
das outras abelhas, tendo em vista a não explosão populacional
destas a partir da sua introdução em 1991 em área próxima.
A maior frequência de ataques (70%) foi a Tetragonisca angustula
(jataí), contudo esta espécie e N. testaceicornis (iraí) sofreram
vários ataques e após estes foram dizimadas (16%). Assim, nem todos
os ataques de L. limao resultaram na extinção das colônias,
semelhante ao verificado na literatura (Bego et al, 1991), sendo
iraí a que mais sofreu com os ataques. Neste trabalho, os ninhos de
iraí constituíram o local para o estabelecimento (reocupação) da
nova colméia de L. limao. Tal fato caracteriza a suscetibilidade
desta abelha ao ataque e indica que a estrutura do ninho é mais
atrativa à abelha limão, podendo ser um indicio do processo de
enxameagem de iratim.
As espécies com maior densidade de ninhos não foram as mais
atacadas e sim algumas espécies preferenciais, corroborando os
trabalhos de Bego et al (1991) e Sakagami et al (1993), onde N.
testaceicornis (irai) (Michener,1946) e Scaptotrigona depilis
(tubiba) sofreram o maior número de ataques (Sakagami et al, 1993)
e T. angustula (jataí) foi a menos preferida (Bego et al, 1991),
estando relacionado ao comportamento de defesa de cada espécie e de
jataí em especial (Wittmann, 1985 e Wittmann et al., 1990).
O ataque de saque foi realizado somente na colônia de F. varia, não
sendo observado no raio de 200m o ataque desta colônia de L. limao
a outras espécies de abelhas, comumente relatado na literatura
(Michener, 1974; Laroca e Orth, 1984; Bego et al, 1991), podendo
indicar quão populosa seria uma colônia de abelha limão. Contudo,
um ataque de saque posterior em outra colméia de F. varia e outros
ataques sucessivos na primeira colônia, caracterizaram a freqüência
dos ataques de abelha limão ou a necessidade de alimento por estas
durante o período de Inverno no mês de Julho.
Figura 4: Gráfico contendo as
médias das temperaturas do
interior da lamela (sonda), as médias das temperaturas do
exterior
e umidade relativa. Dados coletados durante a observação
do saque de L. limao (iratim) em F. varia
(marmelada).
Conclusão:
Um parasito que destrói por completo o hospedeiro tende a
desaparecer com o tempo se a taxa de multiplicação (reprodução) do
hospedeiro for semelhante ou igual ao do parasito. Ou seja, o que
deve ser relacionado é o grau do dano causado ao hospedeiro e a
taxa de multiplicação deste em relação ao do parasito, bem como a
densidade destas populações. Observou-se neste trabalho, baixo
número de ninhos de L. limao, estando em acordo com o verificado
por outros autores (Sakagami et al, 1993; Bego et al, 1991). A
densidade dos ninhos de L. limao (iratim) está em equilíbrio com a
população das outras abelhas, evidenciado pela não explosão
populacional destas a partir da sua introdução em 1991. Não
necessitando, assim, de serem exterminadas.
Muitos ninhos foram atacados, mas não foram destruídos, indicando
que estas abelhas não são prejudiciais como lhes é atribuído. Este
argumento tem sido utilizado por meliponicultores que
sistematicamente efetuam a extinção dos ninhos encontrados. L.
limao (iratim) não destrói o ninho hospedeiro em condições naturais
no primeiro ataque, mas quando este está muito fraco, ou seja,
poucos indivíduos e cria, comum após o terceiro ou quarto ataque
sucessivo, caso estas não se recuperem, as colônias podem ser
destruídas. O mesmo pode acontecer com abelhas criadas em caixas
racionais, devido à falta de manejo adequado e ao estado geral da
colônia não ser o ideal, semelhante a uma colônia em condição
natural, pois a mesma está submetida à constante stress
(Nogueira-Neto,1999).
Agradecimentos:
Prefeitura Municipal de Ribeirão Preto, pelo empréstimo das
ortofotos do Campus da USP de Ribeirão Preto. CAPES pelo apoio
financeiro. Faculdade de Filosofia Ciências e Letras de Ribeirão
Preto e à Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto pelo suporte.
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