POLINIZAÇÃO

Bombus: as mamangavas de chão e sua importância como agentes polinizadores

Carlos Alberto Garófalo
Departamento de Biologia, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP - 14040-901 - Ribeirão Preto, SP
e-mail: [email protected]

A palavra "mamangaba", de origem tupi, que também se grafa "mangangaba", "mangangá" e "mamangava", significa "abelha de grande porte". Apesar de todos estes termos, "mamanga", "mangaba" e "mangava" são as denominações mais frequentemente utilizadas, principalmente, pelo homem do campo. As mamangavas mais conhecidas são as "mamangavas de toco" ou "mamangavas de pau podre", que são as espécies de Xylocopa, conhecidas por serem importantes na polinização do maracujá, e as "mamangavas de chão", que são as abelhas do gênero Bombus.

As abelhas do gênero Bombus apresentam-se amplamente distribuídas por quase todo o Hemisfério Norte e com ampla dispersão na América do Sul. No Brasil, o gênero é representado por seis espécies, todas pertencentes ao subgênero Fervidobombus: atratus Franklin, 1913, bellicosus Smith, 1879, brasiliensis Lepeletier, 1836, brevivillus Franklin, 1913, morio (Swederus, 1787) e transversalis (Olivier, 1789) (Moure & Sakagami, 1962). De acordo com as informações disponíveis, B. atratus ocorre em doze estados brasileiros: BA, ES, GO, MG, MS, MT, PR, RJ, RO, RS, SC, SP; B. morio apresenta praticamente a mesma distribuição de atratus, não tendo sido amostrado apenas no estado de RO; B. bellicosus é o que apresenta a menor distribuição, PR e RS; B. transversallis tem sido encontrado em AC, AM, AP, MT, PA e RO; B. brasiliensis ocorre no ES, GO, MG, MS, PR, RJ, SC e SP enquanto B. brevivillus ocorre no AP, BA, CE, ES, GO, MT, PA, PB, PE, RJ e RN.

Uma das características das espécies que ocorrem no Brasil, é a agressividade bastante desenvolvida. Este fato tem ocasionado uma destruição sitemática dos ninhos destas abelhas, toda vez que um deles é encontrado; assim, em várias regiões, a população de mamangavas tem diminuido a cada dia que passa.

Com exceção das espécies atratus e morio, as mais estudadas até o momento, as informações bionômicas a respeito de transversalis e brasiliensis são ainda muito poucas enquanto que para bellicosus e brevivillus, praticamente nada é conhecido. Bombus brasiliensis teve a descrição de ninhos e de formas imaturas feita por Laroca (1972); a descrição de ninhos de B. transversalis foi realizada por Dias (1958), Olesen (1989) e Taylor & Cameron (2003); além dessas informações, a ocorrência de ataques de predadores e parasitóides foram relatadas por Ramirez & Cameron (2003) e Whitfield et al. (2003), respectivamente.

Em relação a B. morio, a nidificação por rainhas solitárias foi reportada por Milliron (1961) e Garófalo (1976); a descrição de ninhos e de seus imaturos foi feita por Laroca (1976) e a descrição de todos os outros aspectos envolvidos no ciclo biológico das colônias foi feita por Garófalo (1976, !978a,b, 1980); estudos sobre glândulas tegumentares do abdômem foram feitos por Guerino & Cruz-Landim (2003) e análises do ninho trófico da espécie foram apresentados por Camillo (1983), Camillo & Garófalo (1989) e Cortopassi-Laurino et al. (2003).

A quantidade de informações disponíveis a respeito de B. atratus é bastante relevante. Inúmeros aspectos têm sido abordados: descrição da arquitetura dos ninhos e desenvolvimento da cria (Dias, 1960; Sakagami et al., 1967b; Zucchi, 1973; Silva-Matos, 1986), fundação e desenvolvimento de colônias normais e órfãs (Sakagami et al., 1967a; Zucchi, 1973; Garófalo, 1974, 1979; Saraceni, 1976; Silva-Matos, 1993; Silva-Matos & Garófalo, 1995; Cameron & Jost, 1998), divisão de trabalho (Sakagami & Zucchi, 1965; Zucchi, 1973; Saraceni, 1976; Silva-Matos, 1993; Silva-Matos & Garófalo, 1995, 2000), aspectos reprodutivos de machos e rainhas (Garófalo et al., 1986), aspectos genéticos (Garófalo, 1973; Garófalo & Kerr, 1975), análises do nicho alimentar (Camillo, 1983; Camillo & Garófalo, 1989; Cortopassi-Laurino, 2003), análise da secreção do muco presente nos tubos de Malpighi e estrutura dos casulos (Mello, 1979, 1982) e estudos das propriedades catalíticas e regulatórias da fosfofrutoquinase de músculo de vôo (Leite, 1984).

Ciclo biológico das colônias de Bombus morio.

Os ninhos, na maioria das vezes, são encontrados na superfície do solo, geralmente em touceiras, não apresentando uma entrada definida, o que significa que as abelhas podem sair ou entrar por vários locais. Os ninhos podem, ou não, apresentar uma cobertura de cera; quando isso ocorre, sobre esta cobertura são encontrados detritos vegetais e, quando a cobertura de cera está ausente, a própria camada de detritos esconde o ninho. Um novo ninho é sempre iniciado por uma rainha sózinha. Após ter selecionado um local para a construção do ninho, a rainha construirá um pote de cera para armazenar o néctar que ela coletará nas flores e, em seguida, construirá sua primeira célula para oviposição. Quando as larvas eclodirem elas serão alimentadas pela rainha que coletará pólen e néctar no campo; quando as operárias emergirem a rainha abandonará as atividades de campo deixando-as para as operárias. A colônia começa a se desenvolver lentamente, com a rainha realizando posturas em intervalos variando de dois a onze dias. À medida que o tempo passa e a população da colônia cresce, os intervalos de tempo entre as posturas realizadas pela rainha vão diminuindo; no período do pico de oviposição, a rainha pode construir e ovipositar em duas células no mesmo dia. O aumento na freqüência de oviposições pela rainha acelera o crescimento populacional da colônia e o número de operárias aumenta consideravelmente.

Conforme a população de operárias aumenta, a rainha vai perdendo sua dominância sobre elas. Isso leva ao aparecimento de operárias com ovários desenvolvidos as quais iniciam a construção de células e oviposição. Nesse estágio, a colônia está atingindo seu clímax de desenvolvimento. Durante algum tempo, a rainha tenta manter sua dominância, comportando-se de maneira agitada e hostil para com as operárias, agredindo-as constantemente. Este comportamento, contudo, não impede que um número cada vez maior de operárias poedeiras apareça. Ao mesmo tempo em que a rainha agride as operárias, agressões entre as operárias também ocorrem com muita freqüência. Não conseguindo manter sua dominância sobre as operárias por meio de agressões, a rainha, em seguida, passa a destruir as posturas realizadas por elas, abrindo as células e comendo os ovos presentes; em um estágio posterior, a rainha apenas esmaga ou retira os ovos das células e, por fim, devido ao grande número de posturas realizadas pelas operárias, a rainha não mais consegue impedir o desenvolvimento dos ovos. É durante esta fase de agressões entre a rainha e operárias e entre essas últimas que se dá o início da produção de sexuados ou seja, de machos e rainhas. Iniciada essa fase, a produção de operárias é interrompida e todos os indivíduos produzidos daí em diante serão machos e rainhas. As novas rainhas serão produzidas a partir de posturas realizadas pela rainha velha enquanto os machos serão produzidos a partir de ovos postos não só pela rainha como, também, pelas operárias.

Os machos começam a emergir antes das rainhas e à medida que saem para o campo pela primeira vez, a partir dos quatro dias de idade, não mais retornam. As rainhas novas podem ser separadas em três grupos: um deles é formado por aquelas que logo abandonam a colônia para estabelecer seus próprios ninhos; o outro grupo é formado pelas rainhas que após acasalarem iniciam posturas no ninho materno e, o último grupo é formado pelas rainhas que permanecem na colônia trabalhando como se fossem operárias; essas rainhas trabalham no campo coletando pólen e néctar para alimentar as larvas em crescimento. Essas rainhas podem ser fecundadas e, em média, permanecem na colônia por trinta dias embora algumas possam permanecer por até setenta dias. A rainha velha pode ser morta pelas operárias antes ou após a emergência das rainhas filhas.

Em seguida a produção de sexuados, a colônia perece totalmente, com a morte das operárias restantes e o desaparecimento de todos os machos e rainhas novas, ou ser reativada pelas rainhas produzidas. Esta reativação pode ocorrer com mais de uma rainha nova realizando posturas na colônia, durante um determinado tempo, ou pelo estabelecimento de apenas uma delas. Em qualquer caso, as posturas realizadas pelas rainhas serão cuidadas pelas operárias que ainda restam na colônia as quais recebem a ajuda daquelas rainhas que trabalham como operárias. Assim, a colônia volta a produzir operárias e um novo ciclo é iniciado. Quando mais de uma rainha inicia postura na colônia materna, mais dias menos dias, elas começarão a se agredir de forma que após algum tempo, apenas uma permanece na colônia. Cada ciclo biológico de B. morio demora, em média, seis meses. Colônias de B. morio chegam a produzir de 500 a 600 operárias durante o ciclo biológico.

Ciclo biológico das colônias de Bombus atratus

A fundação e o crescimento de uma colônia de B. atratus segue, praticamente, o mesmo padrão observado em B. morio. Quando a colônia possui uma grande população de operárias e a rainha começa a perder sua dominância sobre elas, aparecem operárias fecundadas que possuindo ovários desenvolvidos iniciam suas oviposições; das posturas realizadas por tais operárias poderão ser produzidos outras operárias, rainhas e, também, machos, no caso dos ovos não serem fertilizados. Além dessas operárias fecundadas, as quais têm sido observadas, até hoje, apenas em B. atratus, aparecem, também, outras operárias com ovários desenvolvidos mas que não são fecundadas; evidentemente, das oviposições feitas por tais operárias emergirão apenas machos. Semelhante à B. morio, os machos começam a emergir antes das novas rainhas e, conforme saem para o campo pela primeira vez, entre o terceiro e oitavo dia de idade, não mais retornam à colônia. Das rainhas produzidas nas colônias, geralmente entre uma e duas centenas, muitas desaparecem dentro de poucos dias após a emergência e, provavelmente, tentarão fundar novas colônias; algumas, contudo, permanecem na colônia materna e iniciam atividades de oviposição dando início à reativação da colônia com a produção de novas operárias. As rainhas que permanecem na colônia delimitam e defendem àreas denominadas de territórios. Quando uma rainha tenta entrar no território de outra, elas se agridem e a proprietária expulsa a intrusa. Conforme as rainhas vão realizando oviposições, os territórios crescem, em área, de forma que a sobreposição entre dois territórios é inevitável. A partir desse momento as rainhas começam a se agredir violentamente e as eliminações vão ocorrendo até que apenas uma delas permanece viva no ninho. Nesse estágio da colônia todas as operárias que realizavam oviposições já desapareceram e a rainha que permaneceu na colônia será a responsável pelo novo ciclo de desenvolvimento. Esta permanência de rainhas novas na colônia materna e consequente reativação permitem à colônia passar por vários ciclos biológicos. Assim, colônias mantidas em laboratório e recebendo cuidados especiais quando necessário (fornecimento de xarope em épocas de escassez de alimento, retirada de material apodrecido, de larvas de parasitas, etc.) poderão permanecer ativas por muitos anos produzindo, periodicamente, machos e novas rainhas. Semelhante à B. morio, uma colônia de B. atratus pode ter dois ciclos biológicos por ano. O número de operárias produzidas durante um ciclo da colônia é, em média, superior àquele produzido por B. morio.

O fato de algumas operárias de B. atratus poderem ser fecundadas resulta que colônias que perdem precocemente sua rainha não tenham seu desenvolvimento interrompido. Assim, sob aquela circunstância uma operária assumirá o papel da rainha e propiciará a continuidade do desenvolvimento da colônia até atingir a fase de produção de machos e novas rainhas.

As espécies de Bombus e suas atividades de polinização

Sugerido como uma alternativa útil à abelha-de-mel (Apis) em programas de polinização, principalmente sob condições de estufa onde elas parecem se adaptar melhor do que as operárias de Apis (Free, 1970), a utilização de espécies de Bombus cresceu rapidamente nos últimos dez anos em vários países. Embora sendo utilizadas preferencialmente na polinização de tomate cultivado em estufa, algumas espécies de Bombus têm se mostradas como efetivos polinizadores em culturas de melão, berinjela, abobora, pimentão e morango (Fisher & Pomeroy, 1989; Kevan et al., 1991; Velthuis & van Door, 2004). Evidentemente, a utilização de Bombus na polinização de cultivos só se tornou uma realidade a partir do momento que colônias começaram a ser produzidas em escala comercial por companhias interessadas em suprir a demanda do mercado. Tal produção só foi possível com o desenvolvimento de tecnologia apropriada permitindo a disponibilidade de colônias em, praticamente, qualquer época do ano. As facilidades na aquisição e, em alguns países, na importação de colônias resultaram no espalhamento de algumas espécies, principalmente B. terrestris, para muito além da sua região natural de ocorrência. A introdução de uma espécie em um novo ambiente, contudo, pode trazer severos efeitos negativos. No caso específico das abelhas, a competição com polinizadores nativos pelos recursos florais, competição por locais de nidificação, cointrodução de inimigos naturais, particularmente patógenos que podem infectar organismos nativos e disrupção da polinização de plantas nativas são algumas das consequências negativas que a introdução de uma espécie pode acarretar (Goulson, 2003). Dessa forma, antes que a importação de uma espécie de abelha para ser usada como polinizador de uma cultura possa ocorrer, aliás, uma idéia que tem encontrado adeptos com facilidade, é preciso estudar as espécies que aqui existem pois, seguramente, entre elas encontraremos polinizadores competentes para muitas das nossas culturas.

Referências

Cameron, S.A. & Jost, M.C. 1998. Mediators of dominance and reproductive success among queens in the cyclically polygynous Neotropical bumble bee Bombus atratus Franklin. Insect. Soc., 45: 135-149.

Camillo, E. 1983. Considerações sobre a ecologia de duas espécies de Bombus (Hymenoptera, Bombinae). Tese de Doutorado. Departamento de Ciências Biológicas da Universidade Federal de São Carlos, São Carlos, SP, Brasil.

Camillo, E. & Garófalo, C.A. 1989. Analysis of the niche of two sympatric species of Bombus (Hymenoptera, Apidae) in southeastern Brazil. Journal of Tropical Ecology, 5: 81-92.

Cortopassi-Laurino, M., Knoll, F.R.N. & Imperatriz-Fonseca, V. 2003. Nicho trófico e abundância de Bombus morio e Bombus atratus em diferentes biomas brasileiros. In: G.A.R. Melo & I. Alves-dos-Santos (eds.) - Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago Moure. Editora UNESC, Criciúma, SC, Brasil, pp. 285-296.

Dias, D. 1958. Contribuição para o conhecimento da bionomia de Bombus incarum Franklin da Amazônia (Hymenoptera, Bombidae). Rev. Bras. Ent., 8: 1-20.

Dias, D. 1960. Notas sobre um ninho de Bombus construído acima do chão (Hymenoptera, Apoidea). Rev. Bras. Biol., 9: 147-153.

Fisher, R.M. & Pomeroy, N. 1989. Pollination of greenhouse muskmelons by bumble bees (Hymenoptera: Apidae). J. Econ. Entomol., 82: 1061-1066.

Free, J.B. 1970. Insect pollination of crops. Academic Press, New York.

Garófalo, C.A. 1973. Occurrence of diploid drones in a neotropical bumblebee. Experientia, 29 (6): 726-727.

Garófalo, C.A. 1974. Aspectos evolutivos da biologia da reprodução em abelhas (Hymenoptera, Apoidea). Dissertação de Mestrado. Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto-USP, Ribeirão Preto, SP, Brasil.

Garófalo, C.A. 1976. Evolução do comportamento social visualizada através da ecologia de Bombus morio (Hymenoptera, Bombinae). Tese de Doutorado, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto-USP, Ribeirão Preto, Brasil.

Garófalo, C.A. 1978a. On the bionomic of Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus) (Hymenoptera, Apidae). I. Cell construction and oviposition behavior of the queen. Rev. Brasil. Biol., 39 (1): 227-236.

Garófalo, C.A. 1978b. Bionomics of Bombus (Fervidobombus) morio. II. Body size and lenght of life of worker. J. Apic. Res., 17 (3): 130-136.

Garófalo, C.A. 1979. Observações preliminares sobre a fundação solitária de colônias de Bombus (Fervidobombus) atratus Franklin (Hymenoptera, Apidae). Bolm. Zool. Univ. S. Paulo, 4: 53-64.

Garófalo, C.A. 1980. Aspectos bionômicos de Bombus (Fervidobombus) morio (Swederus). III. Tamanho das operárias e desenvolvimento da colônia (Hymenoptera, Apidae). Rev. Brasil. Biol., 40 (2): 345-348.

Garófalo, C.A. & Kerr, W.E. 1975. Sex-determination in bees. I. Balance between femaleness and maleness genes in Bombus atratus Franklin (Hymenoptera, Apidae). Genetica, 45: 203-209.

Garófalo, C.A., Zucchi, R. & Muccillo, G. 1986. Reproductive studies of a neotropical bumblebee, Bombus atratus (Hymenoptera, Apidae). Rev. Brasil Genet., IX (2): 231-243.

Guerino, A.C. & Cruz-Landim, C. 2003. Glândulas tegumentares do abdômen de Bombus morio (Hymenoptera, Apidae, Bombinae). In: G.A.R. Melo & I. Alves-dos-Santos (eds.) - Apoidea Neotropica: Homenagem aos 90 anos de Jesus Santiago Moure. Editora UNESC, Criciúma, SC, Brasil, pp. 141-150.

Kevan, P.G., Straves, W.A., Offer, M. & Laverty, T.M. 1991. Pollination of greenhouse tomatoes by bumble bees in Ontario. Proc. Ent. Soc. Ont., 122: 15-19.

Laroca, S. 1972. Sobre a bionomia de Bombus brasiliensis (Hymenoptera, Apoidea). Acta Biol. Par. Curitiba, PR,1: 7-28.

Laroca, S. 1976. Sobre a bionomia de Bombus morio (Hymenoptera, Apoidea).. Acta Biol. Par., Curitiba, PR, 5: 107 - 127.

Leite, A. 1984. Estudos das propriedades catalíticas e regulatórias da fosfofrutoquinase de músculo de vôo de mamangava (Bombus atratus) e seu papel no controle do ciclo do substrato frutose 6-fosfato/frutose 1,6-bisfosfato. Tese de Doutorado. Instituto de Química-USP, SP, Brasil.

Mello, M.L.S. 1979. Mucous secretion in the Malpighian tubes of a neotropical bumblebee Bombus atratus Franklin. Protoplasma, 99: 147-158.

Mello, M.L.S. 1982. Structure of the cocoon of the neotropical bumblebee Bombus atratus Franklin. Canadian Journal of Zoology- Rev. Can. Zool., 60: 1017-1023.

Milliron, H.E. 1961. Notes on the nesting of Bombus morio (Swederus) (Hymenoptera, Apidae). Can. Ent., 93:1017-1019.

Moure, J. S. & Sakagami, S.F. 1962. As mamangabas sociais do Brasil (Bombus Latr.) (Hymenoptera, Apoidea). Studia Entomologica, 5: 65-194.

Olesen, J.M. 1989. Behaviour and nest structure of the amazonian Bombus transversalis in Ecuador. Journal Trop. Ecology, 5: 243-246.

Ramirez, S. & Cameron, S.A. 2003. Army ant attacks by Eciton hamatum and E-rapax (Hymenoptera : Formicidae) on nests of the Amazonian bumble bee, Bombus transversalis (Hymenoptera : Apidae). Jour. Kansas Entomol. Soc., 76: 533-535.

Sakagami, S.F. & R. Zucchi. 1965. Winterverhalten einer neotropischen Hummel, Bombus atratus, innerhalb des Beobachtungskasten. Ein Beitrag zur Biologie der Hummeln. J. Fac. Sci. Hokkaido Univ. (VI Zool.) 15: 712-762.

Sakagami, S.F., Laroca, S. & Moure, J.S. 1967a. Two apid nests worth recording in reference to comparative sociology with description of Euglossa melanotricha Moure. sp. N. (Hymenoptera, Apidae). Annot. Zool. Jap., 40: 45-54.

Sakagami, S.F., Y. Akahira & R. Zucchi. 1967b. Nest architecture and brood development in a neotropical bumblebee, Bombus atratus. Insect. Soc. 14: 389-413.

Saraceni, N.G. 1976. Estudos bionômicos em Bombus atratus Franklin 1913. Dissertação de Mestrado. Faculdade de Medicina de Ribeirão Preto-USP, Ribeirão Preto, SP, Brasil.

Silva-Matos, E.V. 1986. Estudos sobre a variabilidade de tamanho entre operárias de Bombus atratus (Hymenoptera, Apidae). Dissertação de Mestado. Departamento de Biologia da Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto - USP, Ribeirão Preto, SP, Brasil.

Silva-Matos, E.V. 1993. Análise comparativa do desenvolvimento de colônias órfãs e com rainhas de Bombus atratus (Hymenoptera, Apidae). Tese de Doutorado. Instituto de Biociências de Rio Claro - UNESP, Rio Claro, Brasil.

Silva-Matos, E.V. & Garófalo, C.A. 1995. Observations on the development of queenless colonies of Bombus atratus (Hymenoptera, Apidae). J. Apic. Res., 34(4): 177-185.

Silva-Matos, E.V. & Garófalo, C.A. 2000. Worker life tables, survivorship, and longevity in colonies of Bombus (Fervidobombus) atratus (Hymenoptera: Apidae). Rev. Biol. Trop., 48: 657-664.

Taylor, O.M. & Cameron, S.A. 2003. Nest construction and architecture of the Amazonian bumble bee (Hymenoptera: Apidae). Apidologie, 34: 321-331.

Velthuis, H.H.W. & van Door, A. 2004. The breeding, commercialization and economic value of bumblebees. In: Freitas, B.M. & Pereira, J.O.P. (Eds.). Solitary Bees: Conservation, Rearing and Management for Pollination. Fortaleza, CE, pp. 135-149. Imprensa Universitária, UFC.

Whitfield, J.B., Cameron, S.A., Ramirez, S.R., Roesch, K., Messinger, S. Taylor, O.M. and Cole, D. 2001. Review of the Apanteles species (Hymenoptera : Braconidae) attacking lepidoptera in Bombus (Fervidobombus) (Hymenoptera : Apidae) colonies in the new world, with description of a new species from South America. Ann. Entomol. Soc. Am., 94: 851-857.

Zucchi, R. 1973. Aspectos bionômicos de Exomalopsis aureopilosa e Bombus atratus incluindo considerações sobre a evolução do comportamento social (Hymenoptera, Apoidea). Tese de Doutorado. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, SP, Brasil.


  Retorna à página anterior