A population of T. angustula angustula with less than 6 xo alleles is quickly extinct because colonies with queens mated by drones with the same xo allele will produce diploid males and workers brood on a 1:1 ratio. The diploid males are not viable and they are soon killed by the adult workers when they are born. The colonies die due to the lack of workers that ultimately will kill the queen for producing diploid males. The aim of this work was to study the number of xo alleles in urban population of T. angustula angustula Lep. by means of the division of colonies and evaluating of male female ratio in the first combs of the formed colonies. The colonies were formed by 4 to 5 brood combs, 2 queen cells, young and adult bees, pollen and honey pots. The first combs were analyzed by evaluating the male female ratio. The determination of the number of xo alleles followed the methodology of LAIDLAW et al. (1956) and KERR (1987): n=2(N+1)/(H+1) and S=Ö n2(n-2)/2(N+2); where n is the number of alleles xo; H is the number of experimental colonies with 50% of diploid males; N is the total number of experimental colonies and S is the standard error. Thirty tree colonies were formed and none of them presented 50% of diploid males. Thus, the number of sexual alleles was 56 (s=54,03). Considering that 2 of the colonies produced 25% of diploid males, N=18,66 (s=10,00). This situation is only possible if the queen mated with drone related to it. This can indicate that the number of xo alleles is very high; that the queen avoids males with alleles the same as its; that the workers eliminate the males with xo the same as their or that there is fecundation by more than one male.

    Key words: Tetragonisca angustula angustula; alleles; colonies; diploid males.

INTRODUÇÃO

    As abelhas nativas (Meliponinae) são parte integrante da reprodução vegetal, aumentan do a produtividade das plantas cultivadas e a fertilidade dos vegetais que dependem da polinização cruzada (GIMENES & MARQUES, 1996; MATEUS et al., 1996; HOFFMANN & PEREIRA, 1996; CAMILLO, 1996). Os trabalhos de KERR et al. (1995) e KERR (1997 e 1998) destacam a importância das abelhas nativas para a manutenção da diversidade vegetal nos trópicos. ABSY & KERR (1977) estudaram a Melipona seminigra merrillae, em Manaus, AM e mostraram as várias espécies vegetais visitadas por essa espécie de abelha. Na mesma região ABSY et al. (1980 e 1984) discutiram a associação inseto-planta, especificamente com meliponíneos e vegetais nativos. A extinção de espécies de abelhas nativas implica na possibilidade da extinção de muitas espécies vegetais e desequilíbrio no ecossistema (KERR et al., 1978 e 1994; ROUBIK, 1989).

    BEGO et al. (1989) estudaram o comportamento de visita às flores por Nannotrigona testaceicornis em casa de vegetação e concluíram que esta espécie de abelha pode auxiliar na polinização de vegetais cultivados para alimentação humana.

    O entendimento dos aspectos biológicos que compreendem os mecanismos de reprodução das abelhas nativas está associado a todos os esforços que estão sendo executados, nos últimos 50 anos, para a possível manutenção de algumas espécies geograficamente mais próximas do homem. As espécies ainda não classificadas e aquelas razoavelmente conhecidas estão sendo extintas com a destruição de seu habitat natural devido à acelerada ocupação irracional de novas áreas pela espécie humana (FALK, 1991; KERR, 1994, 1997 e 1998; KERR et al. 1994; AIDAR, 1997a, 1997b 1997c).

    A organização da colônia dos insetos sociais, sua manutenção e o sucesso ecológico das várias espécies, relaciona-se aos mecanismos de reprodução desenvolvidos por estes insetos durante sua evolução (HAMILTON 1994; PAGE & METCALF, 1982). O comportamento geral do grupo ou da colônia de abelhas é influenciado pela maioria dos mecanismos das associações genotípicas características de cada espécie (PAGE et al., 1983; HAMILTON, 1994; Yokoyama & Nei, 1979). O comportamento do grupo, por sua vez, é conseqüência dos mecanismos etológicos de reprodução que promovem maior freqüência da fecundação cruzada e capacidade de defesa contra várias doenças e variações ambientais (Hamilton, 1994).

    No Brasil são conhecidas mais de 300 espécies de abelhas nativas (Meliponinae) (KERR & MAULE, 1964), 7 espécies de mamangavas (Bombinae) (MOURE & SAKAGAMI, 1962), muitas de abelha-das-orquídeas ou mamangavinhas coloridas (Euglossinae) e conservativamente, mais de 10.000 espécies de abelhas solitárias. A cada ano que passa, essas estimativas variam conforme as novas descobertas e pesquisas concluídas e os números talvez possam ser multiplicados por 10 (KERR, c.p.).

    Na Amazônia, 30% das árvores são bissexuais ou auto estéreis (32%) e dependem, em 90% dos casos, de abelhas para gerarem sementes férteis com a polinização (MICHENER, 1961, 1974 e 1979; ROUBIK, 1989; KERR et al., 1994).

    A maioria dos meliponíneos fundam seus ninhos em ocos, nos troncos de árvores (IHERING, 1932) e esta interação está associada à existência de árvores com diâmetro maior ou igual a 10cm, o que corresponde a 32% das árvores na região próxima a Manaus, AM (RODRIGUES & VALLE, 1964; WALKER, 1991) e 27% nos campos e cerrados (KERR et al., 1978 e 1994).

    Tetragonisca angustula angustula Lat., chamada de jataí ou jati, é uma das mais comuns entre as espécies de meliponíneos. São conhecidas pelo menos duas subespécies: Tetragonisca angustula angustula Latreille e Tetragonisca angustula fiebrigi Schwarz (CASTANHEIRA & CONTEL, 1995). Apresentam distribuição neotropical e utilizam como substrato os mais variados locais para nidificação: cavidades em troncos de árvores, blocos de concreto ou de cerâmica, muros, alicerces, tubos de pvc e mesmo em cavidades subterrâneas superficiais. Isto promoveu sua adaptação inclusive ao meio urbano, o que não ocorreu com a maioria das espécies de abelhas nativas que são exclusivas nidificadoras de ocos em troncos de árvores. Detalhes sobre a enxameação foram estudados por FERREIRA (1993), discutindo a distância em que um ninho é formado com relação à colônia mãe.

    A facilidade que a T. a. angustula tem para ocupar lugares variados para nidificação, adaptando-se às grandes cidades, influencia positivamente o sucesso evolutivo da espécie, mesmo com os grandes desmatamentos e as queimadas constantes nas florestas naturais do Brasil. KERR (c.p.) encontrou 80 ninhos em 96.000 m² na cidade de Ribeirão Preto, SP a 1 km do Meliponário-A (localizado à Rua José da Silva, 868, Jardim Paulista, Ribeirão Preto, SP, Brasil).

    A jataí é um dos meliponíneos encontrados em maior numero de países, distribuindo-se na região neotropical desde a Argentina até o México e ocorre em todo o território brasileiro (NOGUEIRA-NETO, 1970; ROUBIK, 1983 e 1989; CAMARGO & POSEY, 1990).

    O mel da Jataí é conhecido popularmente pelas suas possíveis propriedades terapêuticas e novos estudos vêm comprovando o seu efeito benéfico para a saúde humana (IWAMA & MELHEM, 1979; IMPERATRIZ-FONSECA et al., 1984). Foi comprovado que o mel de T. a. angustula apresenta ação bactericida quando foram realizados testes de difusão em agar com Escherichia coli e Staphylococcus aureus (BAZLEN, 1997).

    Em centros urbanos, é grande a quantidade de colônias que podem ser encontradas, demonstrando ampla adaptação aos vários ecossistemas, mesmo sendo uma espécie com abelhas pequenas e com raio de vôo de 600 a 750 m (WILLE, 1983). Quando encontra-se um ninho de T. a. angustula, sempre existem outros cinco ou seis ninhos no mesmo quarteirão (10.000m²). Suas colônias podem conter até 1500 abelhas e algumas delas com um litro de mel armazenado em potes esféricos feitos de cera escura (NOGUEIRA-NETO, 1997).

    Encontramos 6 colônias por hectare em mata nativa do município de Miranda, MS (AIDAR, 1999), equivalendo a 882 colônias nessa área de reprodução (KERR & VENCOVSKY, 1982). Por outro lado, muitas colônias marcadas não estavam no local após 1 ano, podendo indicar que existe uma dinâmica de migração ou morte de colônias na mesma área. Todos os ninhos marcados estavam em árvores vivas.

    O estudo do número de alelos sexuais na mesma área de reprodução de uma espécie de abelhas pode ser determinado com a observação da produção de machos diplóides na cria de cada nova rainha que inicia postura. Por exemplo, após cada divisão da colônia ou após orfanação de uma colônia, podem ser observados os gonóstilos das pupas de olho-rosa quando desopercula-se as células pela parte inferior do favo com 40-50 dias. A proporção 1:1 de machos e fêmeas indica que 50% das crias são de machos diplóides (ADAMS et al., 1977; KERR, 1987). A diploidia dos machos pode ser confirmada pela contagem dos cromossomos pelo método de IMAI et al. (1977).

    WHITING (1940, 1943) mostrou que Bracon hebetor produz 50% de machos diplóides quando há cruzamento entre irmãos e irmãs devido a uma série de 8 alelos múltiplos xo1, xo2 a xo8.

    MACKENSEN (1951) ao cruzar rainhas de Apis mellifera com seus irmãos ou filhos, obteve 50% de mortalidade. O mesmo autor (1955) encontrou 11 heteroalelos, xo1 a xo11, numa população de Apis mellifera. Trabalhando com a mesma espécie de abelhas, 12 alelos foram encontrados por LAIDLAW et al. (1956).

    WOYKE (1963) concluiu que as operárias comiam as larvas de machos diplóides de Apis mellifera ocasionando 50% de sobrevivência da cria. Criando as larvas em estufa, para que não fossem comidas pelas operárias, Woyke constatou que 50% delas eram machos diplóides. Usando a mesma técnica CHAUD-NETO (1980a, 1980b) conseguiu cruzá-los com rainhas normais e obter operárias triplóides.

    O número de alelos sexuais xo numa população de abelhas africanizadas (Apis mellifera) foi estudado por ADAMS et al. (1977). Este número foi estimado em 18,9 pela determinação da porcentagem de machos diplóides em 90 colônias de uma população de 500 colônias. PAGE et al. (1983) estudaram a distribuição dos alelos xo em populações fechadas de Apis mellifera.

    KERR et al. (1978) sugerem que a determinação do sexo em abelhas ocorre em duas fases: a primeira fase, poucas horas após a postura, na qual os ovários ou os testículos são determinados, e a segunda fase, ao final da fase de pré-pupa, que determina o fenótipo sexual de todos os discos imaginais. Existe um equilíbrio entre os genes reguladores que atuam sobre um conjunto de genes aditivos (não compensados) determinadores do sexo feminino e sobre os genes não aditivos ou parcialmente aditivos (compensados), determinadores de masculinidade.

    A origem dos alelos xo na Ordem Hymenoptera segue o modelo de HARTL & BROWN (1970) (KERR et al., 1988), fundamentando-se no fato de que todas as espécies de ordens conhecidas e geneticamente próximas aos Hymenoptera têm fêmeas XX (Strepsiptera, Coleoptera, Diptera, Megaloptera e Siphonaptera). Os grupos haplodiplóides conhecidos e os parentes haplodiplóides filogeneticamente mais próximos, têm fêmeas XX: Micromalthus depilis (Coleoptera), Acarina; Coccoidea e Aleyroidea, próximos de Hemiptera, apresentam fêmeas XX (KERR, 1996).

    KERR (1996) sugere que o gene em questão seja curto (poucos nucleotídeos), visto que o número de heteroalelos encontrado foi entre 7 a 24. Em Apis mellifera MACKENSEN (1955), LAIDLAW et al. (1956) e ADAMS et al. (1977) encontraram 11, 12 e 18,4 alelos xo, respectivamente. KERR (1987b) encontrou 20 alelos em Melipona compressipes fasciculata. CARVALHO et al. (1995) encontraram de 7 a 24 alelos em Melipona scutellaris.

    As experiências de WOYKE (1976) demonstram que uma população com menos de 6 alelos xo, isto é, menos de 44 colônias, pode ser extinta em cerca de 15 gerações. Em Apis mellifera as larvas de zangões com 2 a 3 dias de vida são comidas pelas operárias (WOYKE, 1963). Em Melipona quadrifascita, Melipona compressipes e Melipona scutellaris, os machos diplóides chegam à fase adulta ou imago e só então são mortos pelas operárias, bem como as rainhas que os produzem (CAMARGO, 1982; KERR,1987; CARVALHO et al., 1995).

    A manutenção de populações pequenas com menos de 44 colônias da mesma espécie, promove a diminuição do número de alelos sexuais xo induzindo a produção de machos diplóides (KERR & VENCOVSKY, 1982). Quando há produção de machos diplóides numa colônia de meliponíneo, a rainha é eliminada pelas operárias e a colônia tende a morrer por falta de operárias e de rainha (Camargo, 1982; Kerr 1987). Em regiões onde o número de colônias é baixo, elas tendem a desaparecer devido à formação de alelos xo em homozigose e isto ocorre com freqüência nas pequenas reservas de matas primárias que são conservadas e nos meliponários com poucas colônias.

    O presente estudo teve como principal objetivo estudar o número de alelos XO em população urbana de Tetragonisca angustula angustula Lep. por meio da divisão de colônias e contagem da proporção de machos e fêmeas nos primeiros favos de crias das colônias formadas. Alguns aspectos reprodutivos foram destacados no decorrer dos experimentos.

MATERIAL E MÉTODOS

    Os experimentos foram realizados no Meliponário-A, localizado em área urbana à Rua José da Silva, 868, Jardim Paulista, Ribeirão Preto, SP. O meliponário contém 80 colônias de Melipona quadrifasciata anthidioides; 11 de Melipona favosa orbignyi Guerin; 12 de Melipona bicolor; 23 de Tetragonisca angustula; 5 de Melipona marginata, 2 colônias de Scaptotrigona sp, 2 de Friesella schrottkyi Friese e 12 Plebeia sp.

    As divisões de colônias para contagem de machos diplóides foram executadas sempre em épocas de boas floradas, ou seja, para as condições de Ribeirão Preto, SP, de setembro a março, época em que estão sendo produzidos machos com maior freqüência pelas colônias de jataí.

    Todas as colônias foram formadas em orfandade seguindo o Método 2 desenvolvido por AIDAR (1995a). As colméias utilizadas foram do tipo cúbicas medindo 20cm internamente e paredes com espessura 2,0cm.

    O método para formação de novas colônias consistiu em dividir as colônias matrizes deixando a colônia filha com 4 a 5 favos de crias nascentes ou pupas ainda em desenvolvimento e campeiras. Para a aquisição de campeiras a colônia filha foi colocada no local da colônia matriz e esta afastada de 10 a 500m de distância, conforme a disponibilidade de espaço.

    Coletou-se as abelhas jovens por meio de aspirador de insetos e a seguir, estas foram postas nas colônias filhas. Estas abelhas são facilmente reconhecidas por apresentarem coloração mais clara que as adultas e quase sempre, quando se retira um favo nascente, muitas abelhas jovens estão aderidas aos favos. Desta forma, as abelhas jovens também podem ser transferidas para a nova colônia e são caracterizadas pela coloração esbranquiçada que possuem nos primeiros 5 dias de vida.

    Durante a captura das rainhas, o procedimento que menos causou estresse à colônia consistiu em abrir a colmeia e procurá-la sem remover os favos de crias. Caso a rainha fisogástrica não tenha sido encontrada, deixou-se a parte superior do invólucro do ninho removida, de maneira a ficar exposto o favo de crias novas. Pois são nestes favos que a rainha fisogástrica se encontra com mais freqüência. Após a remoção das placas de cera da parte superior do invólucro do ninho, a colmeia foi fechada e novamente aberta de 30 em 30 minutos, até que a rainha fosse capturada. A acomodação de um vidro superior na colmeia e observação constante até encontrar a rainha também deu bons resultados, porém este método interrompeu por mais tempo as atividades normais das operárias que passaram a trabalhar na vedação das frestas entre o vidro e as paredes laterais da colmeia.

    Para suprir de alimento a colônia recém formada, favos de pólen e mel foram coletados ou da colônia matriz, ou de outras colônias com mais reservas. Os potes de pólen e de mel danificados ou abertos durante a manipulação, não foram colocados na colônia filha antes de serem bem lavados e secos, para evitar o ataque de forídeos, formigas e outros predadores.

    Quando os favos de crias emergentes (coloração clara) colocados nas colônias filhas não apresentavam realeiras, estas foram coletadas de outras colônias. Preferencialmente, as realeiras estavam em estágio final de desenvolvimento para que a colônia filha não ficasse muitos dias sem rainha, promovendo crescimento mais rápido da colônia formada. A coloração clara das realeiras caracteriza este estágio.

    Após alguns dias a nova rainha realizava o vôo nupcial e iniciava postura. Estes favos novos foram observados após 35-40 dias, fase do desenvolvimento em que as crias estão no estágio de pupa com olho rosa a escuro.

    Foram colocados am cada colônia experimental vidros para observação do desenvolvimento do ninho. Este vidro foi disposto entre a tampa e a colméia e apresentava 4 mm de espessura.

    Os cálculos para determinação do número de alelos xo na população foram feitos com base nos estudos de LAIDLAW et al. (1956) e metodologia de KERR (1987), onde:

n=2(N+1)/(H+1) e S=Ö n²(n-2)/2(N+2)

    Sendo n o número de alelos xo; H o número de colméias experimentais com 50% de machos diplóides; N o número total de colméias experimentais e S o erro padrão.

    Normalmente, as colônias apresentam 100% de crias fêmeas e raramente 100% de machos. Este segundo caso, somente ocorre quando a rainha não foi inseminada. O aparecimento de 50% de machos e 50% de fêmeas, indica que os machos são diplóides, devido ao acasalamento entre parentes. Em Melipona a proporção de 1:1 entre machos e fêmeas indica que a rainha que os produziu acasalou-se com macho que possue o alelo sexual xo igual a um dos seus e os filhos são diplóides (CAMARGO 1976 e KERR, 1987).

    A observação do primeiro favo da colônia filha foi feita com auxílio de estereomicroscópio Zeiss (40x) 40 a 45 dias após iniciada a postura pela rainha fisogástrica. As células dos favos foram abertas inferiormente de forma a expor a extremidade posterior do abdome das pupas e foram observados a presença dos gonóstilos nestas crias, o que é característica dos machos. Os gonóstilos são estruturas localizadas na extremidade posterior do abdome dos zangões e não apresentam função estudada ainda.

    Os favos não muito danificados pela manipulação e aqueles que não apresentaram 50% de machos, foram devolvidos às colônias após a contagem de fêmeas e machos.
 

RESULTADOS E DISCUSSÃO

    Foram formadas 33 colônias filhas e nenhuma apresentou 50% de machos diplóides (Tabela 1). Seis colônias não foram consideradas colônias experimentais (N) porque não foi observada postura.

    As colônias 13 e 14 produziram 25% de machos diplóides, então: n=18,66; N=27; H=2 e S=10,00. Esta situação só é possível se a rainha acasalou-se com dois machos, um dos quais tinha o mesmo alelo sexual que um dos dois da rainha.

    Sendo uma população que está ocupando as cidades, a espécie Tetragonisca angustula adapta-se bem às condições urbanas e espera-se que haja um equilíbrio com relação aos alelos xo. Caso contrário a jataí não seria encontrada nos grandes centros urbanos, como é o local onde foram realizados os experimentos.

    As colônias 1, 5, 14a, 24, 61 e 69 (10% das novas rainhas) produziram apenas machos nos seus favos iniciais (Tabela 1). Neste caso as rainhas não se acasalaram e iniciaram postura de óvulos sem espermatozóides ou as operárias dessas colônias realizaram postura antes da rainha ter sido fecundada e iniciado postura. SILVA (1973) verificou que as operárias dos Meliponinae podem realizar postura quando a rainha fisogástrica é jovem.

    As colônias 1 e 61, mesmo apresentando só machos em seus favos iniciais, tornaram-se colônias com postura normal e prosperaram. As outras colônias pereceram. Sugerindo que estas colônias tornaram-se zanganeiras e as outras duas colônias a rainha iniciou postura depois.

    Para as colônias 7, 9, 19, 25 e 70 que iniciaram postura 12, 10, 13, 12 e 10 dias após sua formação, respectivamente, considera-se que as pupas nas realeiras estavam em estado final de desenvolvimento (farato) quando a colônia foi formada, porque neste curto espaço de tempo não haveria possibilidade de desenvolvimento completo das pupas contidas nas realeiras para nascimento de uma rainha virgem se as pupas estivessem em fase de olho preto ou anterior.

    As colônias filhas de Tetragonisca angustula demoraram 20,9 dias para que a rainha virgem acasalasse e iniciasse a postura (Tabela 1).

Estabilidade da população de colônias de Tetragonisca angustula.

    A espécie Tetragonisca angustula tem demonstrado ser atípica no que se refere à estabilidade da sua população de colônias quando comparamos com a população de colônias de Melipona quadrifasciata e outras espécies de abelhas sem ferrão. Muitas colônias desaparecem e aparecem no mesmo local ou substrato de nidificação ao longo do tempo. Ocorre uma flutuação do número de colônias devida a morte ou migração das mesmas. Quando foram marcadas vinte colônias de Tetragonisca angustula em mata nativa de Aquidauana, MS, foi visto que o tronco pode ser abandonado ou a colônia morre. Em dezembro de 1996, 40 colônias foram mapeadas e após quatro meses 6 colônias (30%) não estavam no lugar, ou seja, o tronco não continha nenhum enxame de jataí, apenas a marca de identificação e o orifício de entrada da colônia. Uma das razões poderia ser o ataque por Lestrimellita limao. Todavia, no Meliponário-A ocorre a esta flutuação populacional das colônias de Tetragonisca angustula e não há o ataque da abelha-limão.

    No Meliponário-A, notou-se que colméias abandonadas por enxames de jataí ou que tiveram a colônia morta por qualquer motivo, casualmente foram habitadas por outros enxames de origem desconhecida. Popularmente, diz-se que as abelhas jataís vão embora, abandonando sua morada, e depois "retornam" ao mesmo substrato, ocupando-o com número de abelhas elevado. Não se sabe se a colônia morre ou migra com rainha virgem. É de se supor que em trigonínios (Plebeia droryana e Tetragonisca angustula) a substituição de rainhas seja mais freqüente do que em meliponas (Melipona quadrifasciata). CONTEL (1980) citou que de 13 colônias experimentais 8 trocaram rainhas em 2 anos, indicando que o tempo de vida fértil dessas rainhas não ultrapassa 2 anos. KERR et al. (1962) encontraram 108.260 espermatozóides na espermateca de rainha de Tetragonisca angustula recém fecundada. CAMARGO (1976), estudando Melipona quadrifasciata, encontrou 1,3 milhões/mm³. Isso pode sugerir que em jataí a troca de rainhas é mais freqüente e os riscos da colônia ficar sem rainha e morrer são maiores. Estes dados podem explicar a maior flutuação da população das colônias de Tetragonisca angustula com relação à flutuação da população de Melipona quadrifasciata.

Tempo para as rainhas das colônias órfãs iniciarem postura

    A média de dias para início de postura nas colônias iniciais de T. a. angustula foi de 20,9 dias. As colônias orfanadas iniciaram postura mais cedo do que as colônias formadas. O tempo que a colônia recém formada leva para ter seus elementos (I-invólucro, FN-favos nascentes, P-potes de alimento, C-campeiras, O-organização interna; para maiores detalhes ver AIDAR, 1996) organizados proporcionando condições de produção de células de crias e manutenção da temperatura das mesmas é maior quando comparado às colônias orfanadas, que têm todos os elementos organizados (AIDAR, 1995b) e estão prontas a aceitarem rainha virgem para posterior vôo nupcial e início de postura.

CONCLUSÕES

    A população de T. a. angustula do Meliponário-A não está o "efeito Yokoyama & Nei" porque nenhuma colônia formada ou orfanada apresentou 50% de machos e 50% de fêmeas. Indicando que a população tem um número elevado de alelos xo, isto é, superior a 56 (s=54,03). Todavia, se as rainhas virgens das colônias 13 e 14 foram inseminadas por mais de um macho, então o número de alelos xo será 18,66.

    As colônias formadas demoraram 20,9 dias para apresentarem favos novos.

    Ocorre flutuação de colônias numa população de jataí com o passar do tempo.

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